Tandis que Jak et Daxter explorent d'étranges bâtiments sur une île interdite, Daxter est contaminé par une étrange substance du nom de l'Eco Noir qui le transforme immédiatement en sorte de fouine. Pour lui redonner son apparence, Jak part à la recherche d'un Sage qui saura inverser l'effet de l'Eco Noir. En chemin, il découvre l'existence d'une race ancienne très puissante, les Précurseurs, et d'un complot destructeur dont l'objectif est d'anéantir le monde à l'aide d'un robot géant qui propagera de l'Eco Noir. Avant qu'il n'ait eu le temps de contrecarrer ce plan machiavélique, le robot est activé. C'est le début d'une bataille épique dont l'issue déterminera le sort du monde.